Fondens arbete leds av en styrelse som består av sex ledamöter, tre från Sverige och tre från Finland. Styrelsen utses av respektive lands regering. Ledamöterna väljs för en period om tre kalenderår och för varje ledamot väljs en personlig suppleant. Regeringarna i Sverige och Finland utser också en av ledamöterna från vartdera landet att tjänstgöra vartannat år som ordförande och vartannat år som vice ordförande.
 
Under år 2017 är direktör Jan-Erik Enestam, Finland, ordförande och Stockholms läns landshövding Chris Heister vice ordförande. Styrelsen utser en grupp sakkunniga med uppgift att bedöma inkomna bidragsansökningar.

Kulturfonden för Sverige och Finland har ett sekretariat i Sverige på Riddargatan i Stockholm och ett i Finland, på Hanaholmens kulturcentrum i Esbo, för vilket Kulturfonden för Sverige och Finland är huvudman.

Fonddirektör för det svenska utskottet är Mats Wallenius, även direktör för Tandem.  Anni Heikka är fondkoordinator och projektledare. 

Fonddirektör för det finska utskottet är Gunvor Kronman, även verkställande direktör på Hanaholmen - kulturcentrum för Sverige och Finland. Administrativ chef är Satumari Hagelberg och fondkoordinator Salla Harju.

Sekretariatet i Sverige handlägger bidragsansökningar från sökande som är boende och/eller verksamma i Sverige, likaså handlägger sekretariatet i Finland bidragsansökningar från sökande som är boende och/eller verksamma i Finland.